2025, Vol. 45
2. 山西医科大学第一医院放疗科，太原 030000
2. Department of Radiotherapy, First Hospital of Shanxi Medical University, Taiyuan 030000, China
放射治疗在癌症治疗中占有重要地位，据统计有多达一半的癌症患者接受了放疗[1]。近年来，技术的进步使得辐射能够更加精准的传递到靶区。然而，危及器官(organs at risk, OARs)的损伤仍无法避免。临床正常组织效应定量分析[2](the quantitative analyses of normal tissue effects in the clinic, QUANTEC)报告对正常组织并发症概率(normal tissue complication probability, NTCP)提供了评估建议，目前广泛应用的NTCP模型多使用剂量-体积参数对损伤进行预测。然而，这些NTCP模型缺少对生物异质性和个体差异性的考虑，且随着技术的不断优化和物理剂量的限制，OARs的剂量限制可能已达上限。
影像组学的出现为放射性损伤的预测带来了新的可能。作为一种非侵入性、客观且可重复的方法，影像组学是指从医学图像(如CT、MRI、PET)中感兴趣区(region of interest, ROI)进行特征提取并量化的过程[3]。这些特征被认为包含潜在的病理生理信息。目前影像组学已经被应用于肿瘤的鉴别、分期、疗效评估和预测等多个方面。而越来越多的研究者将影像组学应用在放射性损伤的预测中。因此，本文将从头颈部、胸部、腹盆部OARs损伤的预测来探讨影像组学的应用现状和价值。
一、影像组学在预测头颈部OARs损伤中的应用虽然头颈部肿瘤(head and neck cancer, HNC)的相对发病率并不高，但其器官大多具有重要的生理作用，这些器官损伤会显著影响患者的日常功能，从而大大降低患者的生活质量。因此，HNC中OARs的保护至关重要。然而，头颈部的器官和结构之间位置相对较近，解剖关系复杂，此外HNC放疗往往剂量高、范围广，这增加了对OARs进行剂量限制的难度。因此需要更加准确的预测标志物，帮助优化治疗方案并减轻副作用。
1. 放射性脑损伤：放射性脑损伤(radiation-induced brain injury, RIBI)是HNC和颅内肿瘤患者放疗后的严重不良反应之一，其中，颞叶损伤在鼻咽癌放疗后较为常见。RIBI发生机制复杂, 而已构建的NTCP模型大多仅包括剂量学因素，因此这些模型的准确性有限。
目前，RIBI的影像诊断多依赖于MRI[4]。Zhang等[5]首次利用MRI影像组学技术预测RIBI，该研究使用发生RTBI前最后3次随访的增强T1加权图像(T1-weighted images, T1WI)和T2加权图像(T2-weighted images, T2WI)构建了3个模型，最终3个模型均在RTLI的早期预测中表现出较好的性能(AUC, 0.71~0.83)。且从T2WI中提取的特征比增强T1WI中的特征具有更高的预测性能，这可能是因为T2WI能够更好的检测到白质病变。此外，MRI的功能成像技术能提供功能和代谢信息。Bao等[6]构建了结合表观扩散系数(apparent diffusion coefficient, ADC)和临床T分期的临床影像组学模型。对比分析发现，临床影像组学模型对RIBI的预测性能优于单纯影像组学模型(AUC, 0.95)。此外，还有研究者使用影像组学构建了用于预测RIBI的列线图模型，并表现出较好的预测性能[7]。总之，基于MRI的影像组学在预测RIBI中展现出良好的价值，值得更多的深入研究。
2. 放射性甲状腺损伤：放射性甲状腺功能减退(radiation-induced hypothyroidism, RIHT)是辐射所致甲状腺损伤后的常见症状，中位估计值约为36%[8]。由于QUANTEC相关报告并没有提及对甲状腺的剂量限制，大量研究致力于探讨甲状腺的剂量阈值。然而，目前尚未确定明确的剂量参数，不同的平均剂量(Dmean)和从V30(接受30 Gy照射的甲状腺体积的百分比)到V50的各种剂量-体积关系被发现与RIHT相关[9]。此外，作为并联器官，甲状腺由许多具有分泌功能的滤泡细胞组成，未受到辐射损伤的滤泡细胞数量比受到损伤的数量更重要，因此有研究者认为VSx(受到不高于x Gy照射的甲状腺绝对体积)能更好的预测RIHT的发生[10]。使用前瞻性数据对已发表的NTCP模型进行外部验证[11]后，仅有少数模型的性能令人满意。
目前RIHT的诊断主要依赖于甲状腺激素水平，但相关研究发现RIHT患者的甲状腺CT密度显著降低[12]。因此一些研究使用CT对RIHT进行预测。在一项包含了220例鼻咽癌患者的回顾性研究中，研究者使用放疗前的增强CT图像，将临床因素、剂量学、影像组学进行不同组合并使用机器学习进行模型训练和验证。结果表明，CT影像组学模型的性能优于传统模型，其中，随机森林组合模型表现最佳(AUC, 0.81)[13]。为了获得更多空间和个体化信息，Yang等[14]将影像组学、剂量组学与剂量-体积直方图(DVH)和临床因素结合，建立了多模态影像组学组合模型。经过评估对比后发现，该模型优于基于剂量和临床因素的传统模型。这种基于临床、剂量学、剂量组学和影像组学的多模态组合模型在接受螺旋断层放疗的患者中依然表现出优秀的性能(AUC, 0.999~1.000)[15]。然而，也有研究并未得到影像组学预测RIHT的优势结果[16]。该多中心研究将进行稳定性分析和过滤后的CT图像纳入影像组学模型，结果显示，影像组学模型与临床因素和剂量因素结合的临床模型表现相当(P＞0.05)。
尽管影像组学在预测RIHT中显示出一定价值，但现有研究主要基于口咽癌或鼻咽癌等少数病种，是否能广泛应用于HNC仍需进一步验证，因此未来还需要更多的研究探讨影像组学在RIHT预测中的意义和应用前景。
3. 放射性腮腺损伤：口干症是HNC放疗中最常见的不良反应，主要由于唾液腺，尤其是腮腺的损伤引起。QUANTEC报告建议腮腺的平均剂量限制为26 Gy。然而腮腺损伤与辐射剂量之间的关系可能更加复杂。临床前实验发现，对靠近颅骨部分腮腺的照射比对腮腺尾部照射更容易引起唾液分泌减少[17]。对此，有研究者提出，腮腺中存在参与功能再生的干细胞，这些干细胞在腮腺中分布不均匀，因此保护这些特定亚区可能优于全腮腺保护[18]。Berger等[19]基于影像组学分析的结论支持了这一观点。为了构建晚期口干症的预测模型，该研究从用于图像引导的兆伏CT(mega-voltage CT, MVCT)中提取特征，将腮腺分为9个亚区，发现靠近颅骨部分的亚组与口干症的发生相关性最高。
此外，除了使用治疗前的影像组学特征外[20-21]，随时间变化的影像组学特征，即delta影像组学，也已被广泛用于预测放射性口干症。为了研究德塔影像组学特征与中重度口干症的相关性，van Dijk等[22]从治疗期间每周的CT图像中进行特征提取，发现腮腺表面变化的德塔影像组学是最佳预测因子(AUC, 0.93)，且变化在第3周最显著。这一发现对早期预测口干症，提早干预并减少腮腺的损伤有重要意义。基于MRI的德塔影像组学的预测价值也在相关研究中得到证实[23]。此外，为了对口干症进行量化，Zhou等[24]分别在放射治疗开始前和结束后进行唾液提取，并使用CT影像组学、剂量-体积参数、临床特征对唾液量减少进行预测。研究者认为这种综合模型预测模型不仅提高了性能，还增加了模型的可解释性。相关研究见表 1。总之，基于不同影像组学的预测模型已在放射性口干症的预测中发挥了重要作用。
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表 1 影像组学在预测放射性口干症中的应用 Table 1 Application of radiomics in predicting radiation-induced xerostomia |
二、影像组学在预测胸部OARs损伤中的应用
肺和心脏是胸部放疗损伤中最常用的OARs。肺作为胸腔内最大的器官，位于胸腔的两侧，因此在临床中，很难完全避开辐射。而心脏虽然体积较小，但承担重要功能，损伤后严重可危及生命，因此有效预测并减少损伤至关重要。
1. 放射性肺损伤：放射性肺损伤(radiation-induced lung injury, RILI)是胸部放疗常见的并发症。目前，QUANTEC报告将平均肺剂量和V20作为RILI的剂量限制。随着调强放疗(intensity-modulated radiotherapy, IMRT)等技术的出现，更低的剂量阈值，如V5被提出[25]。
然而，仅根据剂量参数的预测无法考虑到患者肺功能状态的和个体放射敏感性的差异。通常，胸部CT对RILI的检测较为敏感，随着病程的进展，可发现磨玻璃样改变、斑片状实变或瘢痕。而基于CT的影像组学能提供更多信息。Krafft等[26]使用非小细胞肺癌(non-small cell lung cancer, NSCLC)患者治疗前的全肺CT图像进行分析，经过LASSO(at least absolute shrinkage and selection operator, LASSO)回归分析后发现，全肺图像中的449个特征与RILI具有显著相关性，较临床和剂量因素相比，AUC显著提高(AUC, 0.51 vs. 0.68)。在进行全肺特征提取的基础上，Kawahara等[27]的研究增加了基于靶区和剂量分割的多区域影像组学分析，并发现多区域影像组学模型的平均准确性、敏感性、特异性均较全肺影像组学模型有所提高。此外，Bousabarah等[28]还在接受立体定向放疗(stereotactic body radiation therapy, SBRT)的患者中发现，基于CT的一阶和二阶特征均与RILI显著相关。
近年来，同步放化疗后的免疫检查点抑制剂(immune checkpoint inhibitors, ICIs)巩固治疗已被认为是不可切除局晚期NSCLC的标准治疗。然而，放疗和ICIs联合治疗改变了肿瘤微环境。尽管有研究表明联合治疗不会增加RILI的严重程度，但全级别肺炎的发生率增加[29-30]。因此，Nie等[31]在接受联合治疗的肺癌患者中建立了影像组学与临床、剂量组合模型，最终表明该组合模型可以提高RP的预测能力。此外，多中心前瞻性队列研究还证实了基于CT图像的影像组学在联合治疗中区分肺炎病因方面的优势性[32]。相关研究见表 2。
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表 2 影像组学预测放射性肺损伤中的应用 Table 2 Application of radiomics in predicting radiation-induced lung injury |
然而，RILI的发生机制复杂，是多因素共同作用的结果，年龄、性别、肺功能、肿瘤位置等[33]都被认为与RILI相关，因此需要进行多因素综合预测，以为临床治疗提供更好的帮助。
2. 放射性心脏损伤：放射性心脏病(radiation-induced heart disease, RIHD)包括了一系列心脏变化，如心包炎、心肌病、冠状动脉疾病、瓣膜性心脏病和心脏传导功能异常等[34]。QUANTEC相关报道建议心脏的剂量应该限制在V25＜10%[35]。超声心动图被认为是评估心功能的一线检查方法，但心脏MRI可以提供心脏及其结构的详细图像，以及血流和功能信息，因此可以检测心脏不良反应早期的细微变化[36]。T2WI图像能检测和识别心脏炎症和心肌水肿，水肿是心脏不良反应的早期表现。尽管目前影像组学还未应用在预测辐射所致心脏损伤中，但已在不同类型心脏病的诊断和区分中得到应用。Mannil等[37]证明了基于CT的心脏纹理特征能很好区分缺血的心肌组织(AUC, 0.78)，识别肉眼不能识别的病变。几项研究还构建了基于冠状动脉周围脂肪的影像组学模型，在预测心肌缺血方面表现优于或与传统指标模型相似[38-39]。而基于MRI的纹理特征在区分正常人和肥厚性心肌病患者中的作用也得到了验证[40]。
此外，各种核素显像和PET已被应用于早期心脏不良反应的评估和预测中。111In抗肌球蛋白是心肌细胞损伤的标志物，其摄取增加被发现与心功能下降有关[41]，123I-MIBG是一种去甲肾上腺素类似物，用于评估心肌肾上腺能紊乱，被发现治疗后心肌摄取减少，有心脏不良反应风险[42]。而心肌18F-脱氧葡萄糖摄取增加出现在心肌摄取分数下降之前[43]。然而这些研究大多仅限于临床前研究，未来有待在临床研究中确定。
三、影像组学在预测腹盆部OARs损伤中的应用腹盆腔内器官分布密集，放疗后常见并发症包括消化系统和泌尿系统损伤。但由于肠道的蠕动、膀胱充盈状态等因素影响，使得这些器官位置在不同时间和生理状态下会发生变化，这增加了放疗过程中精准定位和剂量控制的难度。因此需要更加精准的预测标志物。
1. 放射性直肠损伤：直肠位于盆腔中央，是盆腔放疗后常见的损伤器官。研究发现，受到照射的直肠体积与直肠不良反应密切相关，中高剂量对直肠的损害在对NPCT模型进行外部验证后得到证实[44]。
尽管对放射性肠损伤最直观的检查方式是肠镜检查，但CT和MRI仍具有一定价值，而由于MRI具有较高的软组织分辨率，因此在放射性直肠损伤的诊断更具有优势性。Yang等[45]使用机器学习对治疗前的直肠壁CT图像中118个特征进行分析，结果显示综合了影像组学和剂量学的模型在轻度直肠炎和出血的预测中，表现优于单独剂量学或影像组学，尤其是对出血的预测(AUC, 0.747)。在基于MRI的影像组学与早期直肠不良反应相关性研究中，Abdollahi等[46]分别对治疗前后的T2WI和ADC序列进行了分析，发现治疗前基于T2WI的模型性能最佳(AUC, 0.68)。此外，还发现9种T2WI特征在IMRT后发生了显著变化。Hassaninejad等[47]对CT和MRI模型进行了对比，在所有模型中，基于MRI与临床、剂量的组合模型预测能力最佳(AUC, 0.86)。因此，不同的影像组学均在放射性直肠损伤的预测中展示出价值，而基于MRI的影像组学仍具有优势性。
2. 放射性膀胱损伤：作为空腔器官，膀胱体积可发生较大变化。目前，QUANTEC提出了膀胱的剂量限制，但膀胱的充盈状态会导致其DVH参数发生显著变化。为了研究剂量与膀胱不良反应的关系，Abdollahi等[48]将治疗前后膀胱壁的MRI特征进行对比，发现最终提取的274个特征均在放疗后发生了变化，其中18个特征变化显著，其中包括COM(co-occurrence matrix)在内的一些特征集与剂量具有显著相关性。该结果表明基于MRI的影像组学分析有助于预测辐射引起的膀胱损伤。在另一项预测直肠癌放疗不良反应的研究中，使用机器学习构建了多模态预测模型，基于CT和MRI的模型在预测直肠和膀胱损伤中均表现出较好性能[49]。因此，影像组学有望在膀胱损伤预测中提供参考价值。
四、总结尽管影像组学在不同部位放射性损伤的预测中已经取得一定进展，但将其转化为临床真正可用工具的较少。目前大多数研究为回顾性研究，因此无法保证成像采集的完全标准化，且大多缺乏外部验证。此外，由于缺乏统一标准，使用不同软件或处理方法得出的结果差异也较大。考虑到目前影像组学研究的不足，为了提高其可靠性和临床实用性，Huang等[50]从数据获取、特征提取、模型开发和验证到临床应用的各个环节提取了16条标准，以推动其在临床中的应用。虽然目前影像组学技术仍存在一定不足，但随着计算机领域和医学影像领域的发展，影像组学技术将得以高质量发展，在放射性损伤的预测中发挥更大价值。
利益冲突 无
作者贡献声明 赵乐然负责文献收集、论文撰写与修改；侯彦杰负责指导论文立题、撰写；陈路锋负责对文章知识性内容进行修改；吴璇负责文献收集；李险峰负责指导论文立题、修改
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